Naast races op de geasfalteerde ovals van Indianapolis, Milwaukee en Darlington, bestond de uit twaalf races bestaande kalender volledig uit dirt tracks. Deze gevaarlijke dirt tracks zouden in de komende vijftien jaar geleidelijk verruild worden voor de geasfalteerde ovals.
In deze periode maakten twee coureurs hun debuut die uit zouden groeien tot de meest succesvolle Indy Car coureurs ooit. In 1957 maakte een nog maar 22 jarige A.J. Foyt zijn debuut, waarna een uitmuntende carrière volgde waarin Foyt maarliefst zeven Indy Car titels en vier keer de Indy 500 won. In 1967 won Foyt samen met dan Gurney de 24 uur van Le Mans en de Indy 500, daarmee is hij tot op heden de enige coureur die beide legendarische races in hetzelfde jaar wist te winnen.In 1964 reed Mario Andretti zijn eerste Indy Car race, hij zou in zijn autosportloopbaan vijf Indy Car titels winnen. Andretti zou ook de eerste coureur worden die zowel een Indy Car als in Formule 1 kampioenschap op zijn naam schreef, iets dat later alleen door Emerson Fittipaldi, Nigel Mansell en Jacques Villeneuve herhaald zou worden. Beide coureurs zouden tot in de jaren negentig in Indy Car actief blijven.
De wagens begonnen begin jaren zestig aanzienlijk te veranderen. Nadat er in het verleden al meerdere keren mee werd geëxperimenteerd, werd in 1964 op de Milwaukee Mile door Parnelli Jones met een Lotus-Ford voor het eerst met een wagen gewonnen waarbij de motor achter de coureur is geplaatst. Ook die motoren zouden gaan veranderen, van normaal geaspireerde motoren werd de overstap gemaakt naar turbo motoren. Vanaf 1970 tot aan het heden zijn alle races – met uitzondering van de overwinning van Mike Mosley op Milwaukee in 1981 – gewonnen door turbomotoren.
In 1965 werd er een opvallende race aan de kalender toegevoegd: De Hill Climb van Pikes Peak. Dit was een twintig kilometer lange race naar de top van de berg, iets totaal anders dan de permanente circuits, geasfalteerde ovals en de dirttracks waar men de rest van het jaar op reden. De Hill Climb van Pikes Peak zou tot 1969 op de kalender blijven staan.De permanente circuits begonnen hun kop weer op te steken tijdens de tweede helft van de jaren zestig, maar de trend kon niet doorbreken, waarna de circuits samen met de laatste dirt tracks begin jaren zeventig weer van de kalender verdwenen. Van 1971 tot 1976 reed de serie zelfs alleen nog maar op de geasfalteerde ovals. Een race op Mosport op 3 juli 1977 bracht hier echter verandering in. Een jaar later probeerde de serie voor het eerst het racen in Europa uit met races op Brands Hatch en Silverstone, maar succes bleef uit.
Eind jaren zeventig ontstond er een conflict tussen de USAC en de teameigenaren over welke richting de serie in moest gaan om verder te groeien. Doordat de USAC niet wilde luisteren naar de ideeën van de teambazen, splitsten deze zich af van de USAC en startten en nieuwe serie genaamd ‘Championship Auto Racing Teams’ (CART). De meeste teams en coureurs maakten de overstap naar de nieuwe serie, maar enkelen bleven trouw aan de USAC en reden hun eigen kampioenschap.Na het 1979 seizoen besloot de USAC eieren voor zijn geld te kiezen en sloot zich aan bij CART, waardoor het weer één sterk kampioenschap werd.