Naast races op de geasfalteerde ovals van Indianapolis, Milwaukee en Darlington, bestond de uit twaalf races bestaande kalender volledig uit dirt tracks. Deze gevaarlijke dirt tracks zouden in de komende vijftien jaar geleidelijk verruild worden voor de geasfalteerde ovals.

In 1964 reed Mario Andretti zijn eerste Indy Car race, hij zou in zijn autosportloopbaan vijf Indy Car titels winnen. Andretti zou ook de eerste coureur worden die zowel een Indy Car als in Formule 1 kampioenschap op zijn naam schreef, iets dat later alleen door Emerson Fittipaldi, Nigel Mansell en Jacques Villeneuve herhaald zou worden. Beide coureurs zouden tot in de jaren negentig in Indy Car actief blijven.
De wagens begonnen begin jaren zestig aanzienlijk te veranderen. Nadat er in het verleden al meerdere keren mee werd geëxperimenteerd, werd in 1964 op de Milwaukee Mile door Parnelli Jones met een Lotus-Ford voor het eerst met een wagen gewonnen waarbij de motor achter de coureur is geplaatst. Ook die motoren zouden gaan veranderen, van normaal geaspireerde motoren werd de overstap gemaakt naar turbo motoren. Vanaf 1970 tot aan het heden zijn alle races – met uitzondering van de overwinning van Mike Mosley op Milwaukee in 1981 – gewonnen door turbomotoren.

De permanente circuits begonnen hun kop weer op te steken tijdens de tweede helft van de jaren zestig, maar de trend kon niet doorbreken, waarna de circuits samen met de laatste dirt tracks begin jaren zeventig weer van de kalender verdwenen. Van 1971 tot 1976 reed de serie zelfs alleen nog maar op de geasfalteerde ovals. Een race op Mosport op 3 juli 1977 bracht hier echter verandering in. Een jaar later probeerde de serie voor het eerst het racen in Europa uit met races op Brands Hatch en Silverstone, maar succes bleef uit.

Na het 1979 seizoen besloot de USAC eieren voor zijn geld te kiezen en sloot zich aan bij CART, waardoor het weer één sterk kampioenschap werd.